Dömölky János 1938. október 30-án született Budapesten. Huszonkét éves korában került a Magyar Televízióhoz, 1960 és 1962 között ügyelő asszisztensként dolgozott. 1962-ben felvették a Színház- és Filmművészeti Főiskolára, ahol 1966-ban tv- és filmrendező szakon végzett, Máriássy Félix és Makk Károly volt a tanára. A diploma megszerzése után visszatért korábbi munkahelyére, 1966–1999 között a Magyar Televízió rendezője volt. 1978-tól a Színház- és Filmművészeti Főiskolán tanította a rendezői mesterséget. 1981-től a Magyar Film- és Tévéművészek Szövetségének főtitkáraként, 1989-ben a Magyar Televízió egyik drámai stúdiójának vezetőjeként tevékenykedett. 1990 januárja és áprilisa között a Magyar Televízió elnökségi tagja volt.
Az egyik legeredetibb szemléletű televíziós alkotóként tartják számon. Elsősorban irodalmi műveket adaptált egyéni hangvételű alkotásaiban. Főbb művei között van a Hajnali háztetők, az Optimisták, A kard és a Jaguár című film.
Alkotásai közül Vercors A tenger csendje (1965) című kisregényének tévéfilmváltozata 1966-ban a magyar kollekció egyik tagjaként a Monte Carló-i fesztiválon a Telespectateur-díjat kapta. Két évvel később Latinovits Zoltán főszereplésével, parádés szereposztásban készült el Mélyrétegben című tévéfilmjével. A kezdeményező szellemű műszaki értelmiség és a merev államapparátus konfliktusával foglalkozó alkotást – politikai óvatosságból – csak egyszer, késő éjjel vetítették, és csak negyven év múltán került újra elő. Moziforgalmazásba is került vígjátéka a Heltai Jenő regénye nyomán készült Jaguár (1967). Megfilmesítette Örsi Ferenc Mohács környéki nemzetségi miliőbe ágyazott Rómeó és Júlia-történetét, a tragikus Holtágat (1968).
A fiatal rendező számára az 1970-es évek volt a legtermékenyebb időszak, ekkor készítette A vendég (1971), a Médeia (1971), a Régi idők mozija (1971), az Alvilági játékok (1973), Az áruló (1975), a 6-os számú kórterem (1977) és a Ki lesz a bálanya? (1979) című filmjét. Dömölky János 1981-ben kereste fel Ottlik Gézát a Hajnali háztetők című regény filmtervével, és minden más addigi próbálkozással ellentétben a rendezéshez megkapta az író beleegyezését. A film Cserhalmi György főszereplésével 1986-ra készült el, és 1987-ben, a Magyar Játékfilmszemlén debütált. A vetítés után az idős írót vastaps fogadta. A forgatás alatt alakult ki Ottlik Gézával haláláig tartó szoros kapcsolatuk. A szerző iránti tisztelete jeleként 1996-ban elkészítette A Valencia-rejtély televíziós adaptációját is az azonos című rádiójáték alapján.
A kétezres évek közepén kezdett el foglalkozni egy Bibó István 1956-os szerepvállalásáról szóló filmmel, amely Bibó körút címen azóta is befejezésre vár. Mindezek alatt színházi rendezőként is dolgozott. Színpadra állította a Magyar Médeiát (1976), Csehovtól a Sirályt (1981) és a Ványa bácsit (1997), Márai Sándor Parázs és más... (2008), A kulcs (2009), valamint a Gyertyák csonkig égnek (Parázs) (2010) című műveit. Rendezésében 2013 szeptemberében a Veszprémi Petőfi Színházban sikerrel mutatták be Miroslav Krleza Agónia című drámáját. Dömölky Jánost Krleza magyarországi szakértőjének is nevezik, Krleza Glembay-trilógiáját (Glembay Ltd, Agónia, Léda) a hetvenes évek második felében három televíziós filmben is feldolgozta.
Dömölky János munkásságát 1976-ban Balázs Béla-díjjal, 1981-ben érdemes művész címmel, 1985-ben Pirandello-díjjal jutalmazták, 1986-ban kiváló művész címmel tüntették ki.
