A zene iránti érdeklődése korán megmutatkozott. Zongoratanulmányai után Weiner Leónál tanult zeneszerzést, ő látta meg tanítványában a jövő karmesterét, egy feljegyzésében azt írta: „zenei képességei karmesteri működésre egyenesen predesztinálják”. Kerekes 1931–33 között a berlini zeneművészeti főiskola karmesterképzőjének volt a növendéke. Tanulmányai végeztével zongoristaként és zongorakísérőként lépett fel, egyebek mellett Telményi Emil hegedűművésszel, aki zenei karrierjét szintén Berlinben kezdte. Kerekes nevét hamarosan karnagyként is megismerték, az ígéretesen induló karrier azonban a nácik hatalomra kerülését követően megtört, leparancsolták a pódiumról, és 1935-ben haza kellett térnie.
1936-tól a budapesti operaházban dolgozott korrepetitorként, de három év múlva innen is távoznia kellett. A második világháború alatt, 1942-től munkaszolgálatos volt, majd egy temesvári szovjet hadifogolytábor rabja, ahol ő szervezte meg és vezényelte a tábori zenekart. 1945-ben visszakerült az operaházba, ahol Tóth Aladár igazgató lehetőséget adott számára, hogy karmesterként is bemutatkozzon. Először Engelbert Humperdinck német zeneszerző Jancsi és Juliska című meseoperáját vezényelte, az operaházban nyugdíjazásáig mintegy 1500 előadáson több mint ötven operát dirigált. Legszívesebben vígoperát vezényelt, kedvence volt Verdi Falstaff, Donizetti Szerelmi bájital, Puccini Gianni Schicchi című műve.
Kerekes 1952-től öt éven át a Honvéd Művészegyüttes szólistacsoportjának és zenekarának művészeti vezetője is volt. A hazai televíziózásba a kezdetektől bekapcsolódott: 1957-től a Magyar Televízió zenei tanácsadójaként, később komolyzenei vezetőjeként dolgozott két évtizeden keresztül. Ő indította el a Zenei Figyelő és a Zenélő órák című, rendkívüli népszerűséget elérő komolyzenei műsorokat, amelyek rendkívül népszerűséget értek el. Az ismeretterjesztés mellett portréműsorokban hozta közel a nézőkhöz a magyar énekművészeket.
A sokoldalú művész zeneszerzőként is beírta nevét a magyar zenetörténetbe. Operettjei közül leghíresebb az Állami Áruház, valamint a Kard és szerelem, az Állami áruházból nagy sikerű filmvígjátékot is forgattak Gertler Viktor rendezésében, és több betétdal is sláger lett.
Jegyzett filmzenét (Déryné, Nyugati övezet), sanzont, daljátékot, szimfonikus könnyűzenei művet, megzenésítette egyebek mellett Juhász Gyula több költeményét, egy ideig a Zeneművész Szakszervezet elnökeként is tevékenykedett. Zenei tevékenysége elismeréseként 1952-ben megkapta az Erkel Ferenc-díjat, 1971-ben az érdemes művész címet. Kerekes János 1996. augusztus 16-án halt meg Budapesten, hosszú betegség után. 1998-ban a Magyar Állami Operaház posztumusz örökös tagja címben részesült.
