Szaita és Szecukó egy amerikai gyújtóbomba-támadás után váltak földönfutóvá. Házukat elemészti a tűzvész, beteg anyjuk pedig halálra ég a bombázás után. Nagynénjük fogadja be őket, de ahogy egyre fogyatkoznak az élelmiszer-fejadagok, egyre kevésbé szándékozik a két árvát is etetni. A testvérek csakhamar távoznak, és egy elhagyatott óvóhelyre veszik be magukat, de ekkortól megállíthatatlanul sodródnak az éhhalál felé. Szaita lop, és az üresen maradt házakat fosztogatja légi riadó idején. Szecukó megbetegszik, de az orvos, azon túl, hogy megállapítja: a betegség oka az alultápláltság, semmit sem tesz a megmentése érdekében. A bátyja végső elkeseredésében mindenüket pénzzé teszi, de amikor a frissen vett étellel visszatár az óvóhelyre, a húga már hallucinál. A fiú kapkodva főzni kezd, de Szecukó meghal. A lány elégetett teste után maradt hamvakat Szaite abba a cukorkás dobozba helyezi, amelyet halála után elhajítanak.
A film minden füsttel, üszökkel teli képkockájából üvölt az elkeseredés és a kétségbeesés. Ezért általánosan az egyik legerőteljesebb háború ellenes filmes kiáltványnak tekintik, minthogy szinte kizárólag a háború okozta személyes tragédiákra koncentrál, a harc hősiességének és idealizálásának legkisebb jele nélkül. A nyugati interpretáció szerint a Szentjánosbogarak sírjának fő üzenete szerint a háború nem más, mint a társadalom bukása, hiszen az képtelen legelemibb funkcióját, saját polgárainak védelmét ellátni. Ezt az értelmezést a rendező azonban – némileg meglepő módon – mindannyiszor visszautasítja, műve szerinte „egyáltalán nem háborúellenes anime, semmiféle ilyen üzenetet nem hordoz”, nyilatkozta az 1988-as bemutató idején a japán Animage magazinnak. A film ehelyett egy testvérpárról szól, akik a társadalomból való kitaszítottságuk miatt elbuknak. Takahata célja saját szavaival a főszereplők iránti szimpátia kiváltása volt, főként a tizen- és huszonéves nézőkben. Sokan azonban nem veszik szó szerint a rendező nyilatkozatát, főként, mert egyébként Takahata japán egyik legismertebb háborúellenes aktivistája, a japán alkotmány háborút törvényen kívül helyező 9-es cikkelyének hangos támogatója.
