A Pentagon az 1990-es évek elején indította el azt a programot, mely arra volt hivatott, hogy az amerikai fegyvergyártó cégek kifejlesszék a korábbi generációs vadászgépek utódját. Egy olyan lopakodó vadászgépre esett a a választás, melyet úgy terveztek, hogy a lehető legmodernebb technológiája legyen, számos korszerű újítással.

A Boeing, a Lockheed Martin és a McDonnell Douglas nevű fegyvergyártó cég is bemutatta projektjavaslatát az amerikai védelmi minisztériumnak. 1996 novemberében csak a Boeing és a Lockheed Martin projektjét választották ki. A két cég prototípusainak tesztelése több hónapon át tartott, de a Boeing által gyártott prototípus gyenge teljesítménye miatt 2001. október 26-án a Boeing-projektet megszüntették, és úgy döntöttek, hogy a Lockheed Martin kapja a repülőgép tervezési szerződését. A program fő célja az volt, hogy az amerikai hadsereg különböző ágainak és az ország szövetségeseinek kielégítsék az igényeit. Végezetül azt a döntést hozták, hogy az F–35-ös lopakodó vadászgépet három különböző típusban fogják gyártani.
Az első változat az F–35A, egy sokoldalú, földi támadásra optimalizált változat, amelyt az amerikai légierőnek fejlesztettek ki. A géptípus második változata az F–35B, amely képes függőlegesen fel- és leszállni, melyet a légierőnek és a szárazföldi erőknek fejlesztettek ki. Az F–35 legújabb változata az F–35C, amely repülőgép-hordozón való üzemeltetésre, és elsősorban az amerikai haditengerészetnek készült. F–35A először 2006-ban szállt fel. 2008-ban tesztelték az F–35B-t – rövid felszállással és függőleges leszállással –, 2010-ben pedig az anyahajókon az F–35C-t.
A gyártás 2011-ben kezdődött kiképzési céllal, majd 2015-ben állították hadrendbe a gépet, a kezdeti tervekhez képest jelentős csúszással. A program több mint egy évtizedes késésben van a menetrendhez képest. Fontos megjegyezni, hogy 2001-ben azt ígérték, hogy 2010-ig 2852 darabot gyártanak le a legújabb generációs gépből.
Azóta 23 év telt el, a rendelésállomány a külföldi ügyfelekkel együtt elérte a 3481 darabot. A 2020-as évekig körülbelül 1000 darab F–35-öst gyártottak le. Az Egyesült Államok hadserege mellett a programnak része még másik 16 ország.