Terry Gilliam egy minnesotai utazó ügynök fiaként született, de kamaszkorát már Kaliforniában töltötte. Középiskolásként lett a szatirikus humormagazin, a Mad olvasója és rajongója, a lap alapjaiban befolyásolta világlátását. Politikatudományi diplomájának megszerzése után, 1962-től a Mad szerkesztője, a Harvey Kurtzman által alapított, szatirikus Help! rajzolójaként dolgozott. A lap megszűnése után Angliába költözött, a brit állampolgárságot 1968-ban kapta meg, és 2006-ban lemondott az amerikai állampolgárságról. Több lapnak dolgozott, ám egy idő után állás nélkül maradt. Tanácstalanul hívta fel a komikus John Cleese-t, akit még Amerikából ismert, az ő révén került be egy televíziós sorozat stábjába, amelynek szereplője volt Eric Idle, Terry Jones és Michael Palin. Ők öten, Graham Chapmannel kiegészülve alkották később a Monty Python csoportot, a legenda szerint először 1969. május 11-én a hampsteadi Kashmir tandoori étteremben ültek össze, a többi pedig már történelem.

Fotó: MTI/EPA/Andy Rain
A Monty Python Repülő Cirkuszának első epizódja 1969. október 5-én került adásba a BBC-n, a sorozatból az Egyesült Királyságban 1969 és 1974 között további 44 epizódot vetítettek, a műsor címe az utolsó szériában rövidült Monty Pythonra. A jeleneteket Gilliam szürreális animációi kapcsolták össze, feszegetve a stílus és tartalom akkoriban általánosan elfogadott határait.
A Monthy Python a szatírára és komédiára gyakorolt hatását a Beatles zenei forradalmához szokták hasonlítani.
Gilliam a rendezői szereppel a csoport tagjaként ismerkedett meg, 1975-ben a Gyalog galopp forgatásán segédkezett Terry Jonesnak a kamera másik oldalán. Első önálló rendezése, a Jabberwocky 1977-ben készült el Lewis Carroll magyarul a Gruffacsór vagy Szajkóhukky címet viselő verse alapján, ebben már kialakította önálló képi világát, a fantázia és a valóság mesteri elegyítését. Két évvel később, 1979-ben készült el a Brian élete, amelyet nem csak a Monty Python csúcsteljesítményének, hanem minden idők egyik legjobb komédiájának tartanak. A történet egy Brian Cohen nevű zsidó férfiról szól, aki pont akkor és ott született, ahol Jézus Krisztus, ezért összekeverik a Megváltóval. A kényes téma miatt az alkotókat blaszfémiával vádolták, a forgatókönyv elolvasása után az EMI filmrészlege kihátrált a projektből. Segítségükre sietett azonban George Harrison, a Beatles korábbi tagja, aki nemcsak a pénzt bocsátotta rendelkezésükre, de kedvükért alapított egy filmstúdiót is. Az 1983-ban bemutatott Az élet értelme volt a Monty Python utolsó, és egyben legsötétebb hangulatú munkája, amelyben mind a hatan részt vettek, az alkotás a cannes-i filmfesztiválon a zsűri nagydíját kapta.