Los Angeles fontos szerepet töltött be az életében, és az általa jegyzett filmeken keresztül a városról szerzett saját élményeit is sikerült közvetítenie a filmvásznon. Egy 2006-os interjújában olyan utolsó mentsvárként festette le a várost, „ahová az emberek azért mennek, hogy valóra váltsák az álmaikat, de örökké csalódnak”.
A korszak két nagy színésze, Warren Beatty és Jack Nicholson közeli barátja volt.
Oscar-díját a Jack Nicholsonnal forgatott Kínai negyed című filmért kapta.
De Az utolsó szolgálat, a Sampon és a Tarzan, a majmok ura című film forgatókönyvéért is Oscarra jelölte az amerikai filmakadémia. 1997-ben elnyerte az amerikai írócéh (WGA) életműdíját.
Towne pályafutása Roger Corman B-kategóriás Last Woman on Earth című filmjével és televíziós munkákkal (The Man from U.N.C.L.E) kezdődött. Warren Beattyvel úgy ismerkedett meg, hogy egy pszichológushoz jártak. A színész ajánlotta be a Bonnie és Clyde című produkcióba forgatókönyvíróként, és így ott lehetett a film texasi forgatásán. A neve nem került fel a stáblistára, de ezt követően számos film szellemírójaként alkalmazták, dolgozott A keresztapa, A Parallax gyilkosságok és az Ép testben épp, hogy élek című filmeken is.
A Jack Nicholsonnal forgatott Az utolsó szolgálat (1973) után a Kínai negyed forgatókönyvét is ő írta, amelyben ismét Nicholson kapta a főszerepet. Roman Polanski filmje Raymond Chandler regénye nyomán készült. A klasszikus Los Angeles-i film noir hangulatát megidéző produkció befejezésének utolsó szavai halhatatlanná váltak: „Felejtsd el, Jake, ez a Kínai negyed”.
Az 1970-es évek közepétől a szerzők korábbi tekintélye kezdett háttérbe szorulni, és a stúdiók egyre nagyobb hatalmat szereztek. Towne a rendezéssel próbálkozott, de az Egyéni rekord és Az utolsó csepp című filmjei vegyes fogadtatásban részesültek. A Cinikus hekus, a Kínai negyed régóta várt folytatása, melynek ismét ő írta a forgatókönyvét, Jack Nicholson rendezésében és főszereplésével született 1990-ben, de nem aratott sikert a kritikusok körében, ami miatt Towne és Nicholson barátsága egy időre kihűlt.
Towne írta a Tom Cruise, Robert Duvall és Nicole Kidman főszereplésével forgatott Mint a villám című autóversenyzős akciófilmet, majd A cég forgatókönyvét is ő jegyezte, amelyben szintén Tom Cruise volt a főszereplő, és a Mission: Impossible filmsorozat első két részén is dolgozott.
Utolsó munkája a Los Angelesben játszódó, 2006-ban bemutatott Kárhozott szeretők című produkció volt, amelyet ő írt és rendezett, a főszerepeket pedig Colin Farrell, Salma Hayek és Donald Sutherland kapták.
Towne a kaliforniai San Pedróban nőtt fel, eredeti neve Robert Bertram Schwartz volt. Kétszer házasodott, második felesége Luisa Gaule volt. Fivére, Roger Towne, szintén forgatókönyvíró.
